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Nel luglio del 1966, Marc e Valentina Chagall danno allo Stato francese diciassette pitture monumentali del Messaggio Biblico, dedicate alla Genesi, all'Esodo ed al Cantico dei Cantici.
A seguito di questa donazione, la costruzione di un museo è decisa, sotto l'impulso di André Malraux, ministro della Cultura della Repubblica Francese, e della città di Nizza che desiderava vederlo costruire sul suo territorio, e dà a tale scopo il terreno dell'Olivetto sulla collina di Cimiez. La sobrietà e la purezza delle linee del suo progetto fanno scegliere l'architetto André Hermant.
Secondo il voto dell'artista, non occorreva soltanto creare un luogo di presentazione della sua opera, ma anche una casa ove l'ospite troverà una manifestazione generale della spiritualità. Una seconda donazione, nel 1972, arricchisce le collezioni del museo: Marc e Valentina Chagall offrono allo Stato tutti i progetti preparatori del Messaggio Biblico. Il pubblico può ormai seguire la genesi intera e coerente dell'opera, nel settore di predilezione del pittore: la visione poetica e magica della bibbia ove il messaggio del testo santo è arricchito dal messaggio della pittura.
Questa nuova donazione comprende anche sculture, un mosaico, una tappezzeria e tre grandi vetrate, composti specialmente per il museo, diventato fonte d'ispirazione per l'artista. Secondo il suo desiderio, l'ordine delle tabelle non segue necessariamente lo svolgimento del raconto biblico, ma invita, grazie al gioco del colore e della composizione, a scoprire altri legami tra le opere.
Questa raccolta è ancora arricchita nel 1986, grazie alla dazione effettuata dagli eredi dell'artista, del completo dei progetti e tempere realizzati per l'illustrazione di Exodus e di dieci pitture principali, fra cui il trittico Resistenza, Resurrezione, Liberazione.
Nel 1973, il museo accoglieva circa 40.000 visitatori; questo numero raggiunge oggi 140 000. Affortito da tale successo, il museo del Messaggio Biblico si afferma come uno degli alti luoghi culturali della regione Provence-Alpes-Côte-d'Azur.